Filmen er den spændende forhistorie til instruktør David Lynch’ populære tv-serie, Twin Peaks. Vi er tilbage i den idylliske men også lidt uhyggelige by for at se nærmere på dens mange underlige indbyggere - og deres hemmeligheder. FBI-agent Chester Desmond (Chris Isaak) forsvinder på mystisk vis under efterforskningen af drabet på servitricen Teresa Banks (Pamela Gidley). Året efter lader det til, at en anden ung pige - homecoming-queen Laura Palmer (Sheryl Lee) - udsættes for de samme onde kræfter, der øjensynligt har infiltreret hele lokalområdet. Men så overtager FBI-agent Dale Cooper (Kyle MacLachlan) efterforskningen, og med sin skarpsindighed og intuition sætter han alt ind på at opklare mysteriet.